El reglamento de 1981. Los gobiernos democráticos. Patronato y sucesión de directores
Con la jubilación de Angel Ilarri, y la aprobación del reglamento en 1981, comienza una nueva etapa para el museo que llega hasta la actualidad. Pasan por la dirección D. Bernardo Vázquez Gil, actual cronista oficial de la ciudad; D. José Francisco Armesto Faginas; D. José Manuel Hidalgo Cuñarro; y actualmente D. José Ballesta de Diego.
 | | Portada de la revista nº 0 "Castrelos". 1987 | Con cada corporación los patronatos se renuevan, y entre sus miembros destacaran artistas y especialistas como el académico Francisco Pablos o los pintores Antonio Quesada, Antón Abreu, Xavier Pousa; el escultor Pedro Dobao. Gracias a su tesón la colección de arte gallego continua aumentando y abriéndose hacia otros periodos y artistas hasta el punto de ser tan abundante que deben gestionarse depósitos en terceras instituciones como la Universidad de Vigo o la Fundación Provigo. También se gesta el proyecto MARCO como posibilidad de ampliar Castrelos.
La especialidad de los directores marca los principales intereses en cada momento. Vázquez Gil, apuesta por el desarrollo del departamento de Historia Local, fundamentalmente; Hidalgo Cuñarro, arqueólogo municipal, convierte al museo durante los años 80 en una referencia para el mundo de la arqueología cuyos hitos pudieran ser la ampliación de la sala, con una nueva planta; o, en los 90, la realización de congresos como el Nacional de Arqueología de 1993; y el Internacional de Arte Rupestre Europeo en 1999. También se realizan importantes publicaciones entre las que destaca la revista Castrelos (12 números) o los catálogos de pintura.
También en esta época se emprende la segunda gran reforma del pazo-museo, dirigida por el arquitecto Luis Felipe Comesaña, que supone, entre otras cosas, la habilitación de las torres como salas de exposiciones y el aprovechamiento de espacios antes inútiles.
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